目前F-35的飛行小時成本為36000美元，在2019年該機的每小時飛行成本為約43000美元，洛克希德·馬丁公司從2015~2019年將每飛行小時的成本降低了15%，從2019~2021年又降低18%；但為了實現25000美元的飛行小時目標，該公司必須在2025年之前將飛行成本數字下調30%以上。
美國軍方對此的態度是，每小時25000美元的成本數字並不是在當前條件下對未來需求的預測，而是一個“目標”，意思是說F-35的運營成本數字“有條件要達到，沒有條件創造條件也要達到”（That’s a target, and it’s not our projection of where we’re actually going to be）。
這是因為在與其他四代機相比時，F-35A每小時36000美元的使用成本仍顯過高。例如F-15E戰鬥機的平均成本約為每飛行小時26700美元，而F-35計畫取代的F-16C/D戰鬥機，在2019年的運行費用為每小時22746美元。
洛克希德·馬丁公司對F-35的運營成本降低的目標充滿信心，認為如果五角大樓簽署一項為期五年的基於績效的F-35維持物流合同，就將使F-35實現上述每小時25000美元的目標。
但是美國空軍對此的信心並不很充足，在一份簡報中空軍表示他們對洛馬公司的目標“並不是太有信心”。
從“低端”變成“高端” 對於F-35戰鬥機的態度，美國空軍的態度也與傳統上產生了變化。空軍參謀長查爾斯·布朗不久前表示，“F-35是法拉利，您不會每天開車上法拉利，而只能在周日開車。與之類似，F-35是我們的‘高端’戰鬥機，我們要確保不會在低端戰鬥中過多地使用它。”言下之意，布朗將軍把F-35當成與F-22並列的高端戰鬥機，這與該機在1996年時提出的最初構想大不相同。
按照當時的設想，JSF項目原本要生產數千架戰鬥機，以取代空軍，海軍和海軍陸戰隊庫存中幾乎所有四代戰機。例如僅美國空軍就需要近1800架F-35來替代老化的F-16和A-10，並與F-22構成高低搭配中的“低端”戰鬥機。F-35戰鬥機定位為多用途戰鬥機，可同時擔負多種作戰任務，主要任務包括壓制／摧毀敵方防空（DEAD/ SEAD）、空中交戰等。
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